在名門菁英雲集的「秀知院學園」裡，高中部學生會會長白銀御行與副會長四宮輝夜備受大家矚目，眾人一致認為兩人郎才女貌十分匹配。
家族總資產為200兆日圓的財閥「四宮集團」的大小姐四宮輝夜容貌秀麗，學業優秀，具備各色才藝，是成績出色的全能型天才。高貴的出身與優秀的才能，使她常在不經意間會表露出高傲的表情。四宮輝夜十分優秀，但白銀御行成績更優秀，四宮輝夜數度名列年級排名第二。
與「秀知院學園」多數的學生不一樣，白銀御行在學校裡是少數非名門望族出身的人，他出身普通家庭，為了省錢騎腳踏車很遠的路上下學，雨天時才會花錢搭電車，課餘以打工填滿他的日常。白銀御行自尊心強，自認是名天才，在秀知院成績數度維持在第一名，更擁有許多執照與檢定資格，在外人看來是集優點於一身，是沒有任何煩惱與問題的完美人物。然而，沒人知道的是，白銀御行其實是努力型的天才。他的廚藝相當不錯，會自己做便當。因長期睡眠不足，導致的兇狠眼神，無意產生的壓迫感及驚人學業成就，讓其他學生不敢靠近。
白銀私下分常喜歡輝夜，但沒有戀愛經驗的他認為，先告白的人就會在戀愛中居於劣勢，因此努力想讓對方先告白。雖然以前也有不少人向白銀告白過，但不知為何那些人都是怪人，所以白銀其實完全沒有戀愛經驗。
白銀和四宮暗中相互愛慕，卻因高智商卻低情商的兩人，因為各自的高傲自尊心過高，且兩人均無戀愛經驗，無法坦率開口表明愛慕之意。
一兩年過去，當眾人以為他們在順利交往時，白銀和四宮兩人依然只是會長和副會長的關係，他們更加無法開口向對方告白，反而開始絞盡腦汁，想讓對方先向自己表達愛意。
從此，兩人間一場又一場精彩、搞笑的戀愛頭腦戰，於是不停歇地上映。不管是天生優秀的天才，還是後天努力的地才，關於戀愛的煩惱，原來每個人都一樣!且看《輝夜姬想讓人告白～天才們的戀愛頭腦戰～》，以不同於浪漫唯美，代之以逗趣詼諧的情節，在白銀和四宮兩人自以為高明的戀愛攻防戰中，不斷堆疊出各自對於對方展現的真心與愛意!
